Whitehorse wurde benannt nach den – durch den Bau eines Wasserkraftwerks verschwundenen – Stromschnellen (White Horse Rapids) des Yukon-Stroms. Deren Kämme sahen aus wie die Mähne von weißen Pferden.
Zur Zeit des Goldrausches von 1898 (Klondike Goldrausch) war Whitehorse ein wichtiger Warenumschlagplatz für die Versorgung der Goldsucher. Seit 1900 verband eine Eisenbahnstrecke der White Pass & Yukon Railroad die Hafenstadt Skagway (Alaska) mit der Stadt Whitehorse. Die Stadt entwickelte sich weiter als wichtiger Verkehrsknotenpunkt für die Flussdampfer, die über den Yukon die Versorgung der nördlichen Gebiete des Territoriums übernahmen. Die Stadt erlebte einen zweiten Boom durch den Bau des Alaska Highways (1942) und der damit verbundenen Ankunft tausender US-amerikanischer Soldaten. 1953 wurde der Sitz der Territoriums-Hauptstadt von Dawson City nach Whitehorse verlegt.
Siehe auch: Goldrausch
Heute ist Whitehorse ein beliebter Startpunkt für zahlreiche Outdoorbegeisterte, welche von hier aus auf ihren 740 km langen Kajak- oder Kanutrip nach Dawson City aufbrechen. Direkt an den Ufern des Yukon-Stroms befinden sich Kayak- u. Kanuverleiher wie "Kanoe People" oder "Up North", eine auch international bekannte Anlaufstation.